Los Boston Bruins compraron el contrato de Clapper a los Tigers en 1927. El entrenador de los Bruins, Art Ross, decidió probar a Clapper como lateral derecho, y el experimento funcionó. Marcó su primer gol en la NHL -a los diez segundos de su primer turno- en el partido inaugural de la temporada contra los Chicago Black Hawks.
La temporada siguiente, Ross unió a Clapper con Cooney Weiland y Dutch Gainor para formar la Línea Dinamita, una de las primeras líneas de delanteros con nombre de la historia. Los Bruins ganaron la División Americana esa temporada y consiguieron su primer campeonato de la Copa Stanley, con Clapper marcando el gol de la victoria en el primer partido de su serie al mejor de tres contra los Rangers de Nueva York.
En la temporada de 1930, la liga cambió las reglas de los pases, eliminando efectivamente los fueras de juego. Los Bruins, campeones de la Copa Stanley, se aprovecharon especialmente de ello, batiendo muchos récords de anotación y registrando el mayor porcentaje de victorias que jamás haya visto la liga, insuperable hasta 2012. La Línea Dinamita lideró el ataque, ya que Weiland lideró la liga en puntuación, Clapper terminó tercero y Gainor terminó noveno; el total de goles de Clapper, 41, fue la tercera mayor cantidad en la historia de la liga en ese momento. La Línea Dinamita marcó 102 de los 179 goles de los Bruins, récord de la liga, tantos como el último clasificado, Pittsburgh. Aunque Clapper marcó cuatro goles en seis partidos de los playoffs, los Bruins fueron sorprendidos en las finales de la Copa Stanley por los Montreal Canadiens en su serie al mejor de tres.
Mientras que Clapper mantuvo su alta producción en la temporada de 1931, la anotación de Gainor disminuyó mucho, y la Línea Dinamita se rompió al final de la temporada. Los 22 goles de Clapper fueron buenos para el octavo lugar en la liga, y fue nombrado Segundo Equipo de Estrellas en el ala derecha al final del año, la primera temporada en que se nombraron tales Estrellas. Al año siguiente, Clapper -con Bud Cook sustituyendo a Gainor, que había sido traspasado, en su línea con Weiland- fue nombrado capitán del equipo y volvió a ser el octavo goleador de la liga, pero un equipo de los Bruins plagado de lesiones quedó en último lugar y fuera de los playoffs. Mientras Weiland era traspasado a Ottawa para la temporada de 1933, los Bruins compraron a la estrella de los Maroons de Montreal, Nels Stewart, y lo emparejaron con Clapper para formar una poderosa unidad ofensiva que llevó a los Bruins de nuevo a un campeonato de división.
Clapper, el delantero más grande de su época con 1,90 metros y 200 libras, era un jugador notablemente pacífico que, sin embargo, estuvo involucrado en un incidente inusual en los playoffs de la Copa Stanley de 1937 contra los Maroons de Montreal. Al golpear dos veces en la cabeza al Maroon Dave Trottier, el árbitro Clarence Campbell (futuro presidente de la NHL) insultó a Clapper, y éste tiró al árbitro al hielo de un solo puñetazo. Se especuló con que el castigo de Clapper sería severo, pero el propio Campbell defendió el caso de Clapper, declarando que consideraba que había provocado al Bruin para que diera el golpe; Clapper sólo recibió una multa de 100 dólares por el incidente.
En 1938, Ross creía que los Bruins necesitaban una revisión, y como parte de ella pidió a Clapper que volviera a la defensa. Emparejado con la superestrella Eddie Shore en la línea de fondo, el cambio tuvo mucho éxito, y Clapper fue nombrado Primer Equipo de Estrellas de la NHL en defensa en 1939, 1940 y 1941, llevando a los Bruins a ganar la Copa Stanley en 1939 y 1941.
En febrero de 1942, Clapper sufrió la rotura de un tendón en una colisión con el jugador de Toronto Bingo Kampman y quedó fuera de combate durante la temporada. Se temía que se viera obligado a retirarse, pero volvió al año siguiente y recuperó la forma. Durante la temporada de 1944, Clapper batió el récord de partidos jugados en la carrera de Hooley Smith, y mantuvo el récord hasta que Maurice Richard lo superó en 1957.
